Six months have passed since Dr. Ogden moved to Buffalo and Det. Murdoch is constantly a loggerheads with Dr. Francis, her replacement. While Insp. Brackenreid thinks highly of Francis, who was recruited from Scotland Yard, Murdoch finds him stubborn and unimaginative. He also seems to be in no rush to help Murdoch with his latest case where human body body parts were discovered on a riverbank encased in cement. A homeless man living in the woods nearby is questioned and released and Murdoch corresponds with Dr. Ogden who offers him valuable advice in her letters. He also gets help from a retired detective, Malcolm Lamb. Murdoch connects his current investigation a rape and murder that had occurred many years before.

　　以Sookie去了精灵界开始，在精灵界Sookie遇到了她的爷爷，她爷爷告诉她只是来了两天而已，但是精灵界的两天相当于人界的二十年。
　　Sookie离开精灵界回到人界，已经是一年后。Sam与一群变形人好友乐得聊天，而Tara则离开了小镇，而此时的Bill已经是路易西安纳州的新王。Eric则隶属于他。而原来Bill则是当权者们派往原来Queen的间谍。
　　此时的Jessica也与爱郎Hoyt在一起了。而Lafayette与他的同性恋男友则开始参加一些巫师聚会。聚会是由一个热爱魔法的老女人Marnie（本季大反派）所举办。
　　Marnie召唤出几百年前曾经对吸血鬼进行过大屠杀但最后被烧死的女巫役亡师Antoneo鬼魂。
　　Bill知道有女巫集会，派Eric去查探，结果在被Antoneo附身的Marnie施展咒语下失忆，开车回家的Sookie发现了失忆的Eric，于是将他带回家。没有了千年记忆的包袱及对人类的轻视与自我保护，Eric呈现单纯率真的本性。对于从前那个傲慢的千年吸血鬼，Sookie是又爱又怕，但是对于这个失忆版本的Eric，　　Sookie根本无法抗拒，渐渐地放下心防，即使死去奶奶的灵魂警告她，这种状态只是暂时的，但她仍无法控制地爱上Eric。而Jason则被豹人女友绑架，并且被性侵。虽然后来逃出生天，但却已经伤重，被路过的Jessica与Hoyt所救，同时也因为Jessica的血而与Jessica渐生情愫。
　　后来Eric和Sookie协助Bill对抗Marnie和她的巫师手下，混乱之中，Sookie被流弹打到，而Eric却被Marnie控制了。伤重的Sookie被Alcide和Bill所救，Bill将他的血给Sookie，救了她一命，然而体内有了两个吸血鬼血的Sookie却陷入了感情两难的局面。
　　在该季第10集，Sookie的精灵力量令到Eric恢复记忆，同时也发现Marnie才是幕后黑手，Antoneo只是受其操控的傀儡。
　　同时Lafayette也被发现是灵媒，可以看见鬼魂。而Sookie等人也因此被困在用作聚会的月神酒店。同一时候，Andy则与一精灵“相恋”。最后因为Sookie力量再次爆发而使得Marnie的咒语再次失效，而Bill与Eric则得以杀入酒店将Marnie枪决。但Marnie却冤魂不息，在Lafaytte进入熟睡时附身。

　　在芸芸众生之中，有一类人被称为“阿尔法人”，由于大脑结构产生了变异，这些阿尔法人因而获得了常人无法拥有的超能力，却也因此成为了政府的“眼中钉”，于是，一个专门针对阿尔法人存在的秘密组织成立了。
　　格雷（瑞安·卡怀特 Ryan Cartwright 饰）性格自闭但拥有远远超越了电脑的信息处理能力，比尔（马利克·约巴 Malik Yoba 饰）能够在短时间内强化身体肌肉获得过人的力量，妮娜（劳拉·门内尔 Laura Mennell 饰）外表美艳，善于操纵人心，瑞秋（阿齐塔·贾尼札达 Azita Ghanizada 饰）善于将声波化为利刃，威力无比。就是这样四位“阿尔法人”，他们和秘密组织的领头人罗森（大卫·斯特雷泽恩 David Strathairn 饰）相遇了。