上一季中，有栖（山崎贤人 饰）与宇佐木（土屋太凤 饰）通过了所有关卡，回到现实世界结为夫妻，从此过着幸福快乐的生活。他们对今际之国的记忆虽然遭人抹去，但时不时会在梦境与幻觉中瞥见当时的情景。某天，宇佐木在来世研究者隆二（贺来贤人 饰）的带领下忽然人间蒸发，而就在她消失的 同时，盘田（矶村勇斗 饰）将最后一张鬼牌交给了有栖。 　　由神秘鬼牌引领的未知旅程从此展开……

在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性...